Nhà thờ Bagrati được xây dựng vào những năm đầu của thế kỷ thứ 11, dưới thời trị vì của vua Bagrat III, do đó được gọi là "Bagrati", tức là nhà thờ của Bagrat. Một bức khắc trên bức tường phía bắc cho thấy sàn nhà được xây dựng trong "Biên niên sử 223", tức là năm 1003. Năm 1692, nó đã bị phá hủy trong một vụ tấn công của quân Ottoman xâm chiếm Vương quốc Imereti. Vụ tấn công khiến mái vòm và trần nhà sụp đổ.

Các công trình được bảo tồn và trùng tu, cũng như các khảo cứu khảo cổ tại Nhà thờ chính tòa bắt đầu vào những năm 1950 dưới sự lãnh đạo của một kiến ​​trúc sư người Gruzia là Vakhtang Tsintsadze. Công cuộc phục hồi của Tsintsadze được chia thành sáu giai đoạn và diễn ra liên tiếp trong nhiều thập kỷ.[2] Đến năm 1994 Nhà thờ Bagrati cùng với Tu viện Gelati đã được đưa vào UNESCO của Di sản thế giới danh sách như một thực thể duy nhất. Năm 2001, quyền sở hữu nhà thờ được chuyển từ nhà nước Gruzia sang Nhà thờ Chính thống Gruzia. Hiện nay nó chỉ được sử dụng cho các dịch vụ tôn giáo hạn chế, nhưng thu hút nhiều khách hành hương và khách du lịch. Nó cũng thường được sử dụng như là một biểu tượng của thành phố Kutaisi.